Los componentes de las glándulas salivales de las garrapatas amortiguan la infección y la eliminación del virus Kasokero en su reservorio vertebrado, el murciélago rousette egipcio (Rousettus aegyptiacus)

Parásitos y vectores volumen 16, número de artículo: 249 (2023) Citar este artículo

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El virus Kasokero (KASV), patógeno para humanos, circula en un ciclo de transmisión enzoótica entre los murciélagos rousette egipcios (ERB; Rousettus aegyptiacus) y sus ectoparásitos de garrapata argásida, Ornithodoros (Reticulinasus) faini. Aunque se ha demostrado que los componentes de las glándulas salivales de las garrapatas potencian la infección viral en vertebrados que no son reservorios (es decir, huéspedes incidentales o modelos animales pequeños de la enfermedad), falta información sobre el efecto de los componentes de las glándulas salivales de las garrapatas sobre la infección y la eliminación del virus en vertebrados. embalses.

Para determinar el impacto de los componentes de las glándulas salivales de las garrapatas en la infección por KASV y su eliminación en ERB, se cuantificaron las cargas de KASV en muestras de sangre, hisopos orales, hisopos rectales y muestras de orina recolectadas diariamente durante 18 días después de la inoculación de grupos de ERB inoculados por vía intradérmica con KASV o KASV. + O. (R.) extracto de glándula salival de garrapata (SGE) de faini.

Los murciélagos inoculados con KASV + SGE por garrapata tuvieron viremias pico y acumuladas de KASV y cargas de excreción rectal significativamente más bajas en comparación con los murciélagos inoculados solo con KASV.

Informamos por primera vez que sepamos que los componentes de las glándulas salivales de las garrapatas amortiguan la infección por arbovirus y su eliminación en un reservorio de vertebrados. Este estudio avanza en nuestra comprensión de los factores biológicos que subyacen al mantenimiento de los arbovirus en la naturaleza.

El virus Kasokero (KASV; familia Nairoviridae, género Orthonairovirus) fue descrito por primera vez por científicos del Instituto de Investigación de Virus de Uganda (UVRI) tras el aislamiento del virus infeccioso (2,7% [2/74] murciélagos) y la detección de anticuerpos específicos del virus (67,6 % [50/74] murciélagos) en muestras de suero recolectadas de murciélagos rousette egipcios (ERB; Rousettus aegyptiacus) capturados en la cueva Kasokero, Uganda, en 1977 [1]. Durante los esfuerzos iniciales de caracterización del virus en UVRI, tres miembros del personal de laboratorio y un personal de apoyo adquirieron la infección por KASV con manifestaciones clínicas que iban desde una enfermedad febril leve hasta una enfermedad sistémica duradera. Posteriormente, el KASV infeccioso se aisló de garrapatas Ornithodoros (Reticulinasus) faini ingurgitadas y no ingurgitadas recolectadas de las grietas de las rocas de los refugios de ERB en Lanner Gorge Cave, Sudáfrica, en 1994-1995 y Python Cave, Uganda en 2017 [2]. De acuerdo con las expectativas de un reservorio vertebrado de un virus, nuestro grupo demostró recientemente que los ERB inoculados por vía intradérmica con una dosis de KASV dentro del rango de cargas virales detectadas en garrapatas O. (R.) faini no ingurgitadas se volvieron virémicas y exhibieron significativas alteraciones orales, fecales, y eliminación urinaria y cargas virales elevadas en la piel del lugar de la inoculación, el hígado, los ganglios linfáticos inguinales y el bazo en ausencia de enfermedad clínica manifiesta, seguida de seroconversión [3].

Trabajos anteriores han demostrado que los componentes de las glándulas salivales de las garrapatas, probablemente proteínas o péptidos [4], aumentan la infección por virus en vertebrados que no son reservorios (es decir, huéspedes incidentales y modelos animales de enfermedades humanas). Labuda et al. (1993) demostraron que el 67% (6/9) de los cobayos no infectados de Rhipicephalus appendiculatus infestados con ninfas (modelo animal de enfermedad humana) inoculados con el virus de la encefalitis transmitida por garrapatas (TBEV; familia Flaviviridae; género Flavivirus) + extracto de glándula salival de garrapata ( SGE (derivado de las garrapatas Ixodes ricinus, Dermacentor reticulatus y R. appendiculatus) desarrolló viremia en comparación con el 30% (3/10) de los cobayos infestados con ninfas de R. appendiculatus inoculados solo con TBEV [5]. De acuerdo con esta observación, un mayor porcentaje de garrapatas receptoras adquirieron la infección por TBEV después de alimentarse de cobayas inoculadas con TBEV + garrapata SGE (rango medio: 28,6–51,7%) en comparación con las garrapatas receptoras que se habían alimentado de cobayas inoculadas con TBEV. solo (9,8%). Hermance et al. (2015) demostraron que el 100% de los ratones BALB/c (modelo animal pequeño de enfermedad humana) inoculados por vía intradérmica con el virus encefalítico Powassan transmitido por garrapatas (POWV; familia Flaviviridae, género Flavivirus) sobrevivieron y no mostraron signos clínicos de enfermedad, mientras que 100 El porcentaje de ratones inoculados por vía intradérmica con POWV + garrapata Ixodes scapularis SGE sucumbió a la infección [6]. Además, los ratones que también recibieron SGE por garrapata exhibieron cargas más altas de POWV en la sangre, los ganglios linfáticos proximales al sitio de inoculación y el cerebro.

Aunque se ha demostrado que los componentes de las glándulas salivales de las garrapatas potencian la infección viral en vertebrados que no son reservorios [5, 6], existe una falta de información sobre el efecto de los componentes de las glándulas salivales de las garrapatas sobre la infección viral y la dinámica de eliminación en huéspedes vertebrados reservorios naturales del virus. sistemas. En este documento, determinamos el impacto de los componentes de las glándulas salivales de las garrapatas en la infección por KASV y la dinámica de eliminación en ERB mediante la inoculación de grupos de murciélagos con KASV o KASV + O. (R.) faini tick SGE y luego midiendo KASV en sangre, hisopo oral y hisopo rectal. y muestras de orina recolectadas hasta los 18 días posteriores a la inoculación (DPI).

Se diseccionaron glándulas salivales de garrapatas O. (R.) faini vivas recolectadas con fórceps de grietas de rocas de una gran colonia de ERB (~ 40 000 individuos) en Python Cave, Parque Nacional Queen Elizabeth, Uganda, en diciembre de 2019. Después de enjuagar las garrapatas con solución salina tamponada con fosfato (PBS) y se secaron con un paño sin pelusa, se incrustaron con el lado ventral hacia abajo en cera de parafina derretida en un portaobjetos de vidrio. Usando un microscopio de disección, se extrajo el dorso de cada garrapata usando un Micro bisturí de plumas de 15° (VWR International, Wayne, PA, EE. UU.) y se extirparon las glándulas salivales usando unas pinzas de microdisección. Los pares de glándulas salivales se enjuagaron en un conjunto de PBS en un portaobjetos de vidrio y luego se observaron bajo el microscopio para garantizar la integridad. Se transfirieron grupos de cinco pares de glándulas salivales a crioviales que contenían 0,5 ml de PBS y luego se colocaron en nitrógeno líquido. Después de que los grupos de glándulas salivales de garrapatas congeladas recibieran 5 megarads de irradiación gamma mientras estaban en hielo seco, se descongelaron en hielo húmedo, se transfirieron a viales de molienda (OPS Diagnostics, Lebanon, NJ), se homogeneizaron usando GenoGrinder 2000 (OPS Diagnostics), se combinaron, y transferido a crioviales frescos. La concentración de proteína de la SGE de garrapata combinada se midió utilizando el kit de ensayo de proteínas Qubit (Thermo Fisher Scientific, Waltham, MA, EE. UU.).

Para imitar la alimentación de las garrapatas, se inocularon por vía intradérmica dos grupos de ERB juveniles de 5 a 7 meses de edad criados en cautiverio (cada grupo incluía 4 machos y 3 hembras) de la colonia reproductora de ERB [9] en la región abdominal subcaudal bajo anestesia con isoflurano. con: (1) dosis infecciosa de cultivo de tejido 4,0 log10 50 % (log10TCID50) de la cepa UGA-Tick-20170128 de KASV (Vero E6 + 2 pasajes; secuencia idéntica a los números de acceso de GenBank MT309090, MT309094 y MT309097 [Vero E6 + 1]) preparado en 0,1 ml de PBS estéril (resultados informados previamente en Schuh et al., 2022 [3]) o (2) 4,0 log10TCID50 de la cepa UGA-Tick-20170128 de KASV + 100 µg de O. irradiado con gamma. (R.) faini tick SGE (concentración de proteína igual a la concentración de extracto elaborado a partir de un par de glándulas salivales) preparado en 0,1 ml de PBS estéril. Se tomó el peso de todos los murciélagos semanalmente y se recogieron diariamente la temperatura rectal, la sangre, los hisopos orales, los hisopos rectales y la orina (de manera oportunista) durante 18 DPI utilizando los procedimientos descritos anteriormente [9, 10]. Los murciélagos fueron sacrificados mediante una sobredosis de isoflurano seguida de un desangrado cardíaco a los 18 y 20 DPI. Utilizando un ensayo establecido [3], las cargas de KASV en sangre, hisopos orales, hisopos rectales y muestras de orina se controlaron mediante qRT-PCR (ensayo estandarizado a equivalentes de KASV log10TCID50 (eq)/ml]). Las respuestas de IgG anti-KASV se midieron utilizando un ensayo inmunoabsorbente ligado a enzima indirecto descrito previamente [3].

La duración de la viremia/eliminación viral y las cargas máximas de viremia/eliminación se determinaron para cada tipo de muestra según cada murciélago individual. La viremia acumulada y la eliminación viral son medidas de infecciosidad [11] y se calcularon para cada murciélago sumando las cargas de KASV detectadas en la sangre y en los hisopos orales y rectales durante 18 DPI. Se utilizó el software Prism 9.0.0 (GraphPad, La Jolla, CA, EE. UU.) para probar los supuestos de normalidad y homocedasticidad de los datos y realizar pruebas de hipótesis estadísticas.

Aunque un estudio previo de sacrificio en serie mostró que los ERB inoculados con KASV experimentan hepatitis aguda autolimitada inducida por KASV [3, 12], ninguno de los murciélagos inoculados con KASV o KASV + garrapata SGE en este estudio mostró signos evidentes de enfermedad clínica en cualquier momento. No hubo diferencias estadísticamente significativas en el cambio de peso medio desde el inicio a los 7 (múltiples pruebas U de Mann-Whitney, U = 14, P ajustado por Holm-Šídák = 0,239974) y 14 DPI (U de Mann-Whitney, U = 14, Holm- P ajustado por Šídák = 0,239974) entre los dos grupos de murciélagos (Fig. 1a) ni diferencias estadísticamente significativas en la temperatura en cualquier momento de 0 a 18 DPI entre los dos grupos de murciélagos (Fig. 1b; múltiples pruebas t no pareadas, relación t rango 0.07994–3.348, gl = 12, rango P ajustado por Holm-Šídák 0.104676–0.99549).

Pesos y temperaturas corporales. a Cambio porcentual de peso desde el valor inicial a los 0 días después de la inoculación (DPI) y b temperaturas de murciélagos inoculados con virus Kasokero (KASV) y KASV + extracto de glándula salival de garrapata (SGE). Los números de identificación de murciélagos corresponden a códigos numéricos generados mediante el escaneo de etiquetas transpondedoras integradas pasivas implantadas.

Se detectó viremia de KASV (Fig. 2a) y excreción oral (Fig. 2b), fecal (Fig. 2c) y urinaria (Fig. 2d) en todos los murciélagos de ambos grupos en ≥ 1 momento durante el estudio. Los murciélagos inoculados con KASV + garrapata SGE tuvieron cargas máximas de viremia significativamente más bajas (prueba U de Mann-Whitney, U = 7, P = 0,0262), cargas de viremia acumuladas (prueba t no apareada, t = 2,845, df = 12, P = 0,0148) , cargas máximas de desprendimiento rectal (prueba t no pareada, t = 2,926, gl = 12, P = 0,0127) y cargas de desprendimiento rectal acumuladas (prueba t no pareada, t = 3,299, gl = 12, P = 0,0064) en comparación con KASV -murciélagos inoculados (Tabla 1). Aunque las duraciones de la viremia, la excreción oral y la excreción rectal fueron más cortas, y las cargas máximas de excreción oral y las cargas acumuladas de excreción oral fueron menores en los murciélagos inoculados con KASV + garrapata SGE que en los murciélagos inoculados con KASV, estas diferencias no fueron estadísticamente significativas (Tabla 1). ). La naturaleza oportunista de las recolecciones de orina prohibió las comparaciones estadísticas grupales de la duración de la excreción, las cargas máximas de excreción y las cargas de excreción acumuladas; sin embargo, la tasa de detección de KASV en orina no fue significativamente menor en los murciélagos inoculados con KASV + garrapata SGE que en los murciélagos inoculados con KASV (Tabla 1).

Se detectan cargas del virus Kasokero (KASV) en especímenes de murciélagos. Cargas de KASV (log10 derivado de qRT-PCR, equivalentes de dosis infecciosas del 50 % en cultivo de tejidos por ml [log10TCID50eq/ml]) en sangre, b hisopos orales, c hisopos rectales y d orina recolectada diariamente de glándula salival de garrapata KASV- y KASV + Murciélagos inoculados con extracto (SGE) durante 18 días después de la inoculación (DPI). ND: No detectado. Los números de identificación de murciélagos corresponden a códigos numéricos generados mediante el escaneo de etiquetas transpondedoras integradas pasivas implantadas.

Todos los murciélagos inoculados con KASV y KASV + tick SGE seroconvirtieron a KASV en 14 DPI (archivo adicional 1: Figura S1); Los tamaños de grupos pequeños a 18 y 20 DPI impidieron las comparaciones estadísticas grupales de las respuestas de anticuerpos IgG anti-KASV.

En contraste con trabajos anteriores que muestran que la SGE por garrapata potencia las infecciones por arbovirus en huéspedes vertebrados que no son reservorios [5, 6], demostramos que la SGE por garrapata O. (R.) faini amortigua la viremia de KASV y la excreción rectal en ERB, huéspedes vertebrados naturales reservorios para KASV. Aunque no conocemos ningún estudio que examine el efecto de la SGE de garrapatas sobre la dinámica de la infección por arbovirus en huéspedes reservorios vertebrados naturales, Park et al. (2021) demostraron que los cerdos domésticos (huéspedes de amplificación natural) inoculados con el virus de la encefalitis japonesa (JEV; familia Flaviviridae, género Flavivirus) + mosquito Culex quinquefasciatus SGE exhibieron enfermedades febriles más leves y duraciones más cortas de excreción nasal en comparación con los cerdos inoculados solo con JEV [13 ]. Al igual que Park et al. [13], especulamos que los reservorios de arbovirus en los vertebrados pueden responder de manera diferente a la saliva de las garrapatas que los no reservorios de los vertebrados. Desde una perspectiva evolutiva, la replicación controlada de arbovirus y la baja mortalidad de los reservorios de vertebrados ayudarían a garantizar el mantenimiento a largo plazo del virus en la naturaleza.

Estudios anteriores que investigaron el efecto de los componentes de las glándulas salivales de las garrapatas sobre la infección por virus en modelos animales pequeños de enfermedades humanas utilizaron SGE preparado a partir de garrapatas colonizadas [5, 6]. Debido a la inexistencia de una colonia de garrapatas O. (R.) faini, esterilizamos los grupos de glándulas salivales de garrapatas congeladas sometiéndolas a 5 megarads de irradiación gamma mientras estaban en hielo seco para garantizar que nuestro estudio investigara el efecto de las proteínas y los péptidos. en la SGE de la garrapata sobre la infección por KASV en ERB, no el efecto sinérgico de la SGE de la garrapata y los microbios no caracterizados presentes en la SGE sobre la infección por virus. En particular, estudios previos han demostrado que las bajas temperaturas (es decir, hielo seco [~ - 80 °C]) protegen la estabilidad estructural y la actividad funcional de las proteínas en soluciones acuosas sometidas a altas dosis de irradiación gamma (5 megarads) [7, 8].

En conclusión, informamos por primera vez que sabemos que los componentes de las glándulas salivales de las garrapatas amortiguan la infección y la eliminación de arbovirus en un reservorio de vertebrados. Este estudio avanza en la comprensión de los factores biológicos que influyen en el mantenimiento de los arbovirus en la naturaleza.

Todos los datos generados o analizados durante este estudio se incluyen en este artículo publicado y su archivo de información complementaria.

es un virus

Murciélago rousette egipcio

Ornithodoros (Reticulinasus) faini

Virus de la encefalitis transmitida por garrapatas

Extracto de glándula salival

virus de Powassan

Días post inoculación

Solución salina tamponada con fosfato

Log10 dosis infecciosa de cultivo de tejidos 50%

Equivalentes

Probabilidad

prueba t

Grados de libertad

virus de la encefalitis japonesa

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Consejo nacional de investigación. Guía para el Cuidado y Uso de Animales de Laboratorio: Octava Edición. Washington, DC: Prensa de las Academias Nacionales; 2011. 246 pág.

Descargar referencias

Agradecemos a Shelby Ford y Michael Levin de la División de Zoonosis Rickettsiales de los Centros para el Control y la Prevención de Enfermedades de los Estados Unidos (CDC) por brindar capacitación sobre disección de glándulas salivales de garrapatas, a Margret Driciru y a los guardabosques de la Autoridad de Vida Silvestre de Uganda en Python Cave en el Parque Nacional Queen Elizabeth por brindar apoyo durante las colecciones de garrapatas, y a Lester Slough y Duane Webster de la División de Medicina Comparada de los CDC por facilitar la cría de murciélagos durante las infecciones experimentales. Los hallazgos y conclusiones de este informe son responsabilidad de los autores y no necesariamente representan la posición oficial de los CDC.

Este estudio fue financiado en parte por la subvención HDTRA 1033037 de la Agencia de Reducción de Amenazas de Defensa.

Subdivisión de Patógenos Virales Especiales, División de Patógenos y Patología de Altas Consecuencias, Centro Nacional de Enfermedades Infecciosas Zoonóticas y Emergentes, Centros para el Control y la Prevención de Enfermedades de los Estados Unidos, Atlanta, GA, EE. UU.

Amy J. Schuh, Brian R. Amman, Jonathan C. Guito, James C. Graziano, Tara K. Sealy y Jonathan S. Towner

Cuerpo encargado del servicio de salud pública de los Estados Unidos, Rockville, MD, EE. UU.

Amy J. Schuh

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AJS, BRA y JST conceptualizaron y diseñaron el estudio. Todos los autores adquirieron datos. AJS analizó los datos y escribió el manuscrito. Todos los autores han revisado y aprobado el manuscrito.

Correspondencia a Amy J. Schuh o Jonathan S. Towner.

Todos los procedimientos con animales descritos en este documento fueron aprobados por el Comité Institucional de Cuidado y Uso de Animales de los CDC, un centro de investigación totalmente acreditado por la Asociación para la Evaluación y Acreditación de Animales de Laboratorio, y se realizaron de acuerdo con la Guía para el Cuidado y Uso de Animales de Laboratorio [ 14].

No aplica.

Los autores declaran que no tienen intereses en competencia.

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. Respuestas de IgG anti-virus Kasokero (KASV). Se recogió sangre completa para serología a los 0, 7 y 14 DPI y al final del estudio (18 o 20 DPI) de murciélagos inoculados con extracto de glándula salival (SGE) de garrapata KASV y KASV +. Los números de identificación de murciélagos corresponden a códigos numéricos generados mediante el escaneo de etiquetas transpondedoras integradas pasivas implantadas.

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Reimpresiones y permisos

Schuh, AJ, Amman, BR, Guito, JC et al. Los componentes de las glándulas salivales de las garrapatas amortiguan la infección y la eliminación del virus Kasokero en su reservorio vertebrado, el murciélago rousette egipcio (Rousettus aegyptiacus). Vectores de parásitos 16, 249 (2023). https://doi.org/10.1186/s13071-023-05853-7

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Recibido: 21 de abril de 2023

Aceptado: 27 de junio de 2023

Publicado: 24 de julio de 2023

DOI: https://doi.org/10.1186/s13071-023-05853-7

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